Dré Kampfraath

De overgang van seksuele naar aseksuele voortplanting is een van de ingrijpendste veranderingen in de evolutie van organismen. Zo’n overgang verandert de selectiedruk op eigenschappen die betrokken zijn bij voortplanting. Seksuele kenmerken die niet langer nodig zijn, kunnen daardoor geleidelijk achteruitgaan en uiteindelijk verdwijnen. Wanneer aseksuele voortplanting wordt veroorzaakt door een endosymbiotisch organisme (een organisme dat in of binnen de cellen van een ander organisme leeft), kan dit organisme functies van de gastheer overnemen of compenseren die door de overgang naar aseksualiteit overbodig zijn geworden. Dit verschijnsel staat bekend als gecompenseerd eigenschapsverlies.

Dit proefschrift onderzoekt de gevolgen van de overgang naar aseksuele voortplanting, met bijzondere aandacht voor gecompenseerd eigenschapsverlies. Als modelsysteem is de springstaart Folsomia candida gebruikt, samen met diens endosymbiont Wolbachia. Wolbachia is een bacterie die bekendstaat om het beïnvloeden van de voortplanting van zijn gastheren. Er zijn sterke aanwijzingen dat deze bacterie ook de aseksuele voortplanting van F. candida veroorzaakt. In dit proefschrift wordt de overgang naar parthenogenese (een specifieke vorm van aseksuele voortplanting vanuit onbevruchte eicellen) onderzocht vanuit drie invalshoeken: het fenotype, de symbiose en het genoom. Samen geven deze perspectieven inzicht in de processen achter deze reproductieve omslag en in de gevolgen ervan voor de genomen van zowel gastheer als symbiont.

Het onderzoek begon met de vraag wat er gebeurt met mannelijke kenmerken die in parthenogenetische lijnen niet langer functioneel of noodzakelijk zijn. Een vergelijking van seksuele en aseksuele populaties van F. candida liet zien dat verschillende belangrijke reproductieve eigenschappen in aseksuele lijnen sterk zijn achteruitgegaan. Dit gold met name voor de hoeveelheid sperma in de spermatofoor (bolletje met sperma dat kan worden opgepakt door het vrouwtje om haar eitjes te bevruchten) en voor de aantrekkingskracht van spermatoforen op basis van geurstoffen. De mate en het patroon van deze achteruitgang verschilden tussen lijnen. Dit past bij de theorie van neutrale mutatieaccumulatie, waarbij zodra de natuurlijke selectie op een eigenschap niet langer in stand wordt gehouden willekeurige mutaties kunnen ophopen en uiteindelijk functieverlies optreedt. Wanneer Wolbachia inderdaad de parthenogenetische voortplanting mogelijk maakt, kan het verdwijnen van deze mannelijke eigenschappen worden gezien als gecompenseerd eigenschapsverlies.

Vervolgens richtte het onderzoek zich op de endosymbiont die waarschijnlijk verantwoordelijk is voor deze reproductieve omslag: de Wolbachia-stam wFol. De overgang naar aseksualiteit wordt vaak gekoppeld aan een stabiele, langdurige endosymbiotische infectie. Experimenten met transinfectie en hittestress lieten echter zien dat de relatie tussen gastheer en symbiont complexer is. Hoge temperaturen verlaagden weliswaar het aantal Wolbachia-bacteriën, maar activeerden niet de lytische cyclus van de bijbehorende bacteriofaag WO. Daarnaast bleek het moeilijk om stabiele Wolbachia-infecties tot stand te brengen in seksuele lijnen van F. candida. Dit wijst erop dat de aangeboren afweer van de gastheer een belangrijke belemmering kan vormen voor horizontale overdracht van de symbiont. Daardoor kan dit mechanisme ook bijdragen aan het in stand houden van de evolutionaire scheiding tussen seksuele en aseksuele populaties.

Op genomisch niveau laat dit proefschrift zien dat de evolutie van endosymbionten niet altijd verloopt volgens het klassieke patroon van genoomreductie. Bij obligate symbiose wordt vaak verwacht dat een symbiontgenoom kleiner en eenvoudiger wordt doordat overbodige genen verloren gaan. Het genoom van wFol bleek echter uitzonderlijk groot. Dit genoom bevat sterke uitbreidingen van regio’s die zijn afgeleid van bacteriofagen. Ook is het verrijkt met genen die betrokken zijn bij DNA-herstel. Deze kenmerken wijzen eerder op het behoud van genetisch materiaal dan op vergaande genoomreductie.

Een vergelijkbaar patroon is zichtbaar in de gastheer. Seksuele populaties van F. candida behouden een relatief gestroomlijnde genoomarchitectuur, terwijl aseksuele lijnen juist een aanzienlijke uitbreiding van hun genoom vertonen. Die uitbreiding gaat samen met een grotere ophoping en retentie van repetitieve DNA-elementen, duplicatie van genoomsegmenten en resten van mitochondriaal DNA. Zowel in de symbiont als in de aseksuele gastheer lijkt genoombehoud en -uitbreiding dus een belangrijker rol te spelen dan genoomstroomlijning.

Samengevat laat dit proefschrift zien dat de overgang naar parthenogenese in F. candida niet alleen leidt tot het verlies van seksuele eigenschappen. De overgang gaat ook gepaard met ingrijpende veranderingen in de relatie tussen gastheer en symbiont en met een grootschalige herstructurering van beide genomen. In aseksuele lijnen lijkt het verlies van seksuele functies te worden opgevangen door Wolbachia en door een genoomarchitectuur die de accumulatie en het behoud van genetisch materiaal bevordert. Deze verschuiving van stroomlijnen naar behoud en uitbreiding kan mogelijk helpen om de gevolgen van het ontbreken van seksuele recombinatie op te vangen. Daarmee levert dit onderzoek nieuwe inzichten op in de evolutie van genomen tijdens grote veranderingen in voortplantingswijze en levenscyclus.