Liana Greenberg

Insecten planten zich voort in landschappen waar ze te maken krijgen met plantentoxines, klimatologische extremen, roofdieren en parasitoïden. Mijn proefschrift onderzoekt hoe vlinders en hun eiparasitoïde vijanden door dit doolhof navigeren en wat die beslissingen onthullen over hun verweven evolutie van paring, ovipositie (eierlegging) en mortaliteit. Gericht op Pieris-vlinders en Trichogramma-wespen combineer ik brede literatuursyntheses met gerichte experimenten om na te gaan hoe selectie werkt over verschillende levensstadia en trofische niveaus, en hoe de variatie van vandaag tussen en binnen soorten selectiedruk uit het verleden kan onthullen. Daarbij behandel ik elke reproductieve beslissing als het product van een ecologische evenwichtsoefening die zich uitstrekt van ei tot volwassene en over generaties heen.

Ik begin met het ontwikkelen van een conceptueel kader waarin paring, ovipositie en het vermijden van vijanden onlosmakelijk met elkaar verweven zijn, zowel tussen levensstadia als tussen herbivoren (Pieris) en hun vijanden (Trichogramma). Dit inleidende overzicht (Hoofdstuk 1) betoogt dat het gedrag van moeders niet begrepen kan worden zonder gelijktijdig de seksuele en natuurlijke selectie in ogenschouw te nemen die door hun partners en hun vijanden wordt opgelegd.

Voortbouwend op dat fundament onderzoekt Hoofdstuk 2 hoe eiparasitoïden gastheren lokaliseren die verborgen, schaars en kortlevend zijn. Dit overzicht onderzoekt hoe eiparasitoïden gebruikmaken van gastheer- en plantafgeleide chemische signalen om verborgen gastheereieren te vinden. Ik laat zien dat het gebruik van signalen zeer variabel is tussen taxa en zelfs tussen individuen, een variatie die een afstemming op specifieke ecologische contexten weerspiegelt.

Hoofdstuk 3 zoomt in op door ovipositie geïnduceerde vluchtige plantenstoffen (OIPV's). Dit overzicht richt zich op deze stoffen en laat zien dat parasitoïden deze betrouwbaar gebruiken voor de kwaliteitsbeoordeling van gastheereieren over lange afstand. Deze reviews benadrukken opnieuw dat op signalen gebaseerde strategieën contextafhankelijk en veranderlijk zijn.

Vervolgens richt het proefschrift zich op de vlinders zelf. Hoofdstuk 4 test of Pieridae-vlinders een krachtige plantendefensie kunnen omzeilen: overgevoeligheidsreactie-achtige (HR) necrose die hun eieren doodt. Ik ontdekte dat alle onderzochte Pieris-soorten eieren leggen op HR-activerende bladeren en dat HR-achtige celmortaliteit frequent werd geactiveerd, zonder bewijs voor gedragsmatige tegenaanpassing in de onderzochte populaties. In tegenstelling hiermee leggen niet-Pieris soorten bij voorkeur eieren op weefsels of soorten die geen HR vertonen. Deze bevindingen suggereren dat HR-achtige eidoding een effectieve plantenverdediging blijft tegen Pieris-vlinders en dat er, althans in de bestudeerde populaties, geen duidelijke gedragsmatige tegenaanpassingen zijn geëvolueerd. Dit wijst op een mogelijke asymmetrie in de evolutionaire wapenwedloop en onderstreept het belang van het onderzoeken van micro-evolutionaire variatie binnen soorten om opkomende of contextafhankelijke resistentiestrategieën te detecteren.

In Hoofdstuk 5 schaal ik af naar de microscopische architectuur van eieren. Dit hoofdstuk onderzoekt de morfologie van eiporiën bij Pieris-soorten en populaties langs een klimatologische gradiënt. Ik ontdekte dat eiporiën, aeropylen en micropylen, die essentieel zijn voor gasuitwisseling en bevruchting, meer verschilden tussen P. napi-populaties dan tussen Pieris-soorten. Deze kenmerken correleerden met het klimaat van herkomst in plaats van met eigrootte of fylogenie, wat wijst op lokale aanpassing aan abiotische stressfactoren. Dit hoofdstuk benadrukkt dat zelfs microscopische kenmerken adaptieve variatie binnen soorten vertonen en snel kunnen evolueren als reactie op omgevingsdruk.

Hoofdstuk 6 herbezoekt de paring van vlinders en betrekt de dreiging van eiparasitoïden en roofdieren als drijfveren voor paringsgedrag. Dit hoofdstuk richt zich op post-copulatoire geuren bij Pieris en herdefinieert deze niet alleen als anti-afrodisiaca maar als multifunctionele ecologische signalen. Deze geuren stoten mannetjes af, maar trekken ook parasitoïden aan, schrikken roofdieren af en beïnvloeden beslissingen over eierlegging. Ik vond aanzienlijke variatie binnen en tussen soorten in geurprofielen, variatie die eerder de parasitoïdendruk over populaties volgt dan paringsfrequentie of breedtegraad. Verstoring van geurwaarneming veranderde het ovipositiegedrag en verhoogde de vatbaarheid voor parasitoïden. Deze bevindingen laten zien hoe complexe selectie over interacties en omgevingen heen de chemische diversiteit binnen soorten in stand kan houden.

Ten slotte synthetiseert Hoofdstuk 7 deze lijnen en betoogt dat wat op het eerste gezicht maladaptief moederlijk gedrag lijkt, vaak wijs blijkt wanneer het wordt bekeken door het volledige, verstrengelde web van selectie. Moederlijk gedrag bij insecten, en de (wan)overeenstemming tussen voorkeur en prestatie, weerspiegelt een dynamisch compromis tussen concurrerende drukfactoren. Deze strategieën zijn niet statisch of uniform. Variatie binnen en tussen soorten in gedrag, morfologie en chemische signalering biedt een venster op evolutie in actie en onthult de selectieve druk die insecten ervaren en de beperkingen waarbinnen zij navigeren. Vooruitkijkend identificeert deze synthese verschillende belangrijke richtingen voor toekomstig onderzoek.

Door reviews te combineren met nieuwe gegevens en door intra- en interspecifieke variatie te benadrukken, draagt dit proefschrift bij aan een genuanceerder begrip van de reproductieve evolutie van insecten. Het laat zien dat ovipositiiekenmerken rijk zijn aan evolutionaire complexiteit, waardoor ze ideale kenmerken zijn voor het bestuderen van aanpassing, beperking en afwegingen in een veranderende wereld. Uiteindelijk versterken de bevindingen een centrale boodschap: moeder weet het inderdaad het beste, en wat zij weet is gevormd door de evolutionaire erfenis van diverse vijanden, veranderende omgevingen en complexe afwegingen.